Efter de dramatiska händelserna i New York med Marvels The Avengers lever Steve Rogers aka Captain America ett lugnt liv i Washington D.C. och försöker anpassa sig till den moderna världen. Men när en kollega från S.H.I.E.L.D. blir attackerad dras Steve in i intriger som hotar hela världen. Medan Captain America slåss mot proffesionella lönnmördare som är sända för att tysta honom för gott kämpar han tillsammans med Black Widow för att avslöja konspirationen. När den ondskefulla planen är avslöjad värvar Captain America och Black Widow en ny allierad - The Falcon. Snart upptäcker de dock att de alla står mot en oväntad och fruktansvärd fiende - The Winter Soldier.